Jest jedyną aktorką w historii kinematografii, która otrzymała dwie statuetki Oscara przed ukończeniem trzydziestki, co więcej, jej samorodny talent nie zaznał nigdy edukacji w żadnej szkole aktorskiej.

Urodziła się jako najmłodsza z rodzeństwa Fosterów. Kiedy jej matka, Evelyn, była jeszcze w ciąży ojciec, Lucius III Foster opuścił rodzinę. Borykająca się z kłopotami samotna matka, aby jakoś utrzymać rodzinę postanowiła "wypożyczać" najmłodsze dziecko do reklamówek telewizyjnych, dzięki czemu Jodie stanęła przed kamerą w wieku trzech lat, grając w reklamie mleczka do opalania Copertone. Potem występowała jeszcze w wielu reklamach i serialach telewizyjnych, m.in.: "Gun Smoke", "My Three Sons", "Paper Moon". Tytułowa rola w pilocie serialu "My Sister Hank" była jej ostatnim wystąpieniem w telewizji przed debiutem kinowym. W 1970 pojawiła się na dużym ekranie w disneyowskim filmie "Napoleon i Samantha", na planie którego zaatakował ją 550 funtowy lew. Ośmioletnia wtedy Judie bardzo to przeżyła.

W 1975 roku Martin Scorsese zaproponował trzynastoletniej dziewczynce rolę nastoletniej prostytutki Iris u boku znanego już Roberta De Niro w głośnym "Taksówkarzu". Za rolę Jodie otrzymała nominację do Oscara dla najlepszej aktorki drugoplanowej. W karierze Foster nastąpił wtedy wielki przełom, zainteresowanie publiczności nie odstępowało jej na krok, co w niektórych przypadkach kończyło się dla aktorki tragicznie. W 1981 roku John Hinckley Jr., chorobliwy fanatyk filmu dokonał zamachu na prezydenta Stanów Zjednoczonych Ronalda Reagana, jak później wyznał, aby zrobić wrażenie na Jodie. Sfrustrowana młoda aktorka napisała wtedy na łamach "Esquire" artykuł zatytułowany "Dlaczego ja?".

W 1980 roku Foster jako najlepsza uczennica ukończyła College Lyceé Francais i postanowiła przeczekać trudny okres w aktorstwie pomiędzy wiekiem nastoletnim, a dorosłym, rozpoczynając studia nad literaturą angielską na uniwersytecie w Yale. W 1985 roku ukończyła uniwersytet, aby już trzy lata później otrzymać pierwszego Oscara za główną rolę Sary Tobias, ofiary zbiorowego gwałtu w "Oskarżonych" (1999). Następnego Oscara przyniósł jej głośny thriller "Milczenie owiec"(1991) w reżyserii Jonathana Demme. Foster zagrała tam rolę agentki FBI, która współpracuje z seryjnym mordercą, Hannibalem Lecterem (Anthony Hopkins), po to aby ująć innego mordercę Bufallo Billa.

Po aktorskich sukcesach Foster postanowiła spełnić się jako reżyser. Na podstawie własnego scenariusza zawierającego wątki autobiograficzne wyreżyserowała swój pierwszy film "Tate - mały geniusz"(1991), w którym zagrała również główną rolę matki niezwykle utalentowanego chłopca. Po tym jak zagrała prostytutkę u Woodego Alena w "Cieniach we mgle", pojawiła się w "Somersbym" i w "Mavericku", a 1994 roku wyreżyserowała kolejny film "Nell", gdzie za swoją grę została po raz kolejny uhonorowana nominacją do statuetki. To był także pierwszy film wyprodukowany przez jej własną niezależną wytwórnię filmów "Egg Pictures", którą założyła w 1994 roku. W 1999 roku wystąpiła w filmie "Anna i król", a w 2001 w "The Dangerous Lives of Altar Boys".

W 1997 roku jej Alma Mater, uniwersytet w Yale zaszczycił ją mianem Doctora Honoris Causa.